幕府时代中期，德川中央财政日渐亏空。贪婪的统治者为了聚敛钱财，不惜大肆剥削地方大名的财产和土地。为达到监控大名的目的，幕府向地方派出众多有着“暗影”之称的密探。地方不胜其扰，于是联合其他诸藩聘请有着“暗影猎人”之称的绝世高手狙击这群来自中央的恶徒。室户十兵卫（石原裕次郎 饰）、“日光”干武之进（内田良平 饰）、“月光”日下弦之助（成田三樹夫 饰）三人皆因幕府和暗影成为无主可依的浪人，出于对幕府的憎恨，他们结成了暗影猎人三人组。但马国出石藩新发现的矿藏，引得幕府垂涎，幕府为此奸计百出，而十兵卫率领的暗影猎人和暗影集团的战争也愈演愈烈……

在地球某个鲜为人知的角落，埋藏着一个古老文明的遗址——帕拉吉。帕拉吉如同至高无上的封印，截断了通往地狱的恐怖之路。而这一天，被蓬勃欲望所驱使的黑崎（マイケル富岡 饰）解开了封印，将可怕的阎魔兽赛葛古带到了人间。正义使者艾克斯奥特曼挺身而出，谁知他竟被赛葛古的地狱之光所包围，最终消失。Xio的成员们追随考古学家玉城司（吉本多香美 饰）的脚步，寻找可以将阎魔兽封印的钥匙。在此期间，司的儿子（高木星来 饰）受母亲强烈的情怀所感染，焕发出神奇的力量。Xio战士们团结一心，配合艾克斯奥特曼和地狱怪兽军团展开决战……

距离暗杀杀老师（二宫和也 配音）的最后期限越来越近，一直潜伏在三年E班的秘密武器也终于出动。背负莫大仇恨的茅野枫（山本舞香 饰）露出了隐藏已久的触角，向杀老师展开绝命袭击。恰恰借助这一事件，杀老师讲述了自己和E班曾经的代课老师雪村亚久里（桐谷美玲 饰）一段永生难忘的渊源。围绕着暗杀行动是否进行，潮田渚（山田凉介 饰）、赤羽业（菅田将晖 饰）等人截然分成两派。他们一面希望令地球免于毁灭的 ，一面试图拯救杀老师的生命。与此同时，沉默已久的各国政府也开始酝酿最后的行动，而作为一切混乱的肇事者白先生（成宫宽贵 饰）亦将成为决定杀老师命运的重要存在。师生告别的时刻终将到来……